L'ouverture à l'exploitation de la partie située au nord-est de la diagonale joignant deux sommets opposés du quadrilatère délimitant l'emprise de l'aérodrome dit de Pontarlier (champ de tir) fut annoncée par le Bulletin de la Navigation Aérienne de mars 1925.

Situé à seulement 1km à l'ouest de Pontarlier - ce qui constituait à l'époque une caractéristique d'autant plus favorable que des formalités douanières devaient pouvoir y être accomplies - l'aérodrome conserva sa superficie d'origine de 55 ha (aplat bleu sur l'extrait de carte) jusqu'à la seconde moitié des années trente.

En mai 1935, en effet, le ministre de l'Air décida d'agrandir d'environ 70 ha (aplat orangé sur le plan) le terrain d'aviation "en employant la procédure d'extrême urgence déjà instituée par circulaire ministérielle du 9 avril 1935 pour ce qui concernait les acquisitions et travaux ressortissants des services du génie" et ce bien que la mission d'exécuter cette décision soit confiée au service départemental des Ponts et Chaussées.

Les décrets-lois du 8 août 1935 et du 30 octobre 1935 étant intervenus entre temps, le même ministre put, le 18 janvier 1937, prescrire l'expropriation des parcelles nécessaires à l'extension de l'aérodrome conformément à la procédure nouvellement instituée pour les travaux militaires.

Par dépêche du même jour, approbation ministérielle fut donnée aux plans et états parcellaires établis localement ainsi qu'aux promesses de vente déjà souscrites. Des accords amiables n'ayant pu être partout conclus, une ordonnance d'expropriation, en date du 25 octobre 1937, acheva d'opérer les transferts de propriété.

Au sortir de l'hiver 1940-41, l'administration allemande afferma le terrain d'aviation à la commune de Pontarlier à qui le droit fut laissé d'en sous-louer des parties à des tiers agriculteurs de la région. Après une première récolte de foin, chaque locataire devait labourer la parcelle qui lui avait ainsi été attribuée et la préparer pour y semer du blé à l'automne. Le contrat passé entre la Feldkommandantur et la ville prévoyait que le montant du loyer serait intégralement versé à la caisse de l'administration allemande, cette décision étant présentée par cette dernière comme s'inscrivant dans la convention d'Armistice du 22 juin 1940, qui conférait au Reich allemand l'usufruit de tous les biens immeubles appartenant à l'État français en zone occupée.

Les autorités allemandes ayant paru aux instances locales françaises avoir ici dépassé leur droit, l'affaire fut portée à la connaissance du secrétaire d'État à l'Aviation du gouvernement de Vichy qui décida prudemment "de laisser en l'état cette situation"…

La remise en état de l'aérodrome de Pontarlier ayant alors été déjà décidée, le ministre de l'Air demanda dès décembre 1944 qu'il soit procédé sans retard à la résiliation de tous les baux de culture ayant pu être consentis sur les terrains formant l'assiette de l'aérodrome.

Ouvert à tous les appareils légers par l'arrêté ministériel du 6 février 1947, l'aérodrome de Pontarlier figurera par la suite sans interruption sur les mises à jour successives de la liste des aérodromes ouverts à la circulation aérienne publique.

Remis en question dans la seconde moitié des années soixante, son emplacement en limite d'agglomération de Pontarlier sera finalement maintenu en raison des acquisitions foncières auxquelles aurait conduit son transfert plus à l'ouest sur la commune de Houtaud depuis peu remembrée.

Portant sur 35 ha en 1969 et 20 ha en 1972, deux cessions successives de l'État à la ville de Pontarlier éloigneront, autant que dès lors possible, l'aérodrome de la zone urbaine et auront pour non moindre avantage celui de permettre de financer son réaménagement.

D'abord transférée à la ville en 1977 dans le cadre d'une autorisation d'occupation temporaire, la gestion de l'aérodrome sera assurée par celle-ci pour son propre compte à partir de 1991 par suite d'une mutation domaniale lui reconnaissant la qualité de créatrice dudit aérodrome.